В соответствии с приказом Министра обороны СССР от 30 июня 1978 г. и Директивы Генерального штаба Вооруженных Сил СССР от 05 марта 1979 г. на базе 696 отдельного вертолетного полка, 359 отдельного батальона аэродромно-технического обеспечения, 439 отдельной роты связи и РТО (г. Торжок, МВО), 12 отдельной исследовательской вертолетной эскадрильи (г. Воронеж, МВО), 275 отдельной роты беспилотных самолетов - разведчиков (г. Мадонна, ПрибВО) был сформирован 344 центр боевого применения и переучивания летного состава (авиационного персонала армейской авиации) (344 ЦБП и ПЛС (АП АА)).
С 15 марта 2011 г. 344 ЦБП и ПЛС (АП АА) включен в состав 4 Государственного центра подготовки авиационного персонала и войсковых испытаний Министерства обороны Российской Федерации (г. Липецк), а с 2014 г. включен в состав частей, непосредственно подчиненных главнокомандующему Воздушно-космическими силами.
В соответствии с директивой Министра обороны Российской Федерации от 28 июня 2018 г. 344 ЦБП и ПЛС (АП АА) переформирован в 344 Государственный центр боевого применения и переучивания летного состава Министерства обороны Российской Федерации (344 ГЦБП и ПЛС МО РФ).
Указом Президента Российской Федерации от 02 ноября 2023 г. за мужество, отвагу и самоотверженность, проявленные личным составом в ходе проведения специальной военной операции 344 ГЦБП и ПЛС МО РФ награжден орденом Суворова.
344 ГЦБП и ПЛС МО РФ является учреждением Министерства обороны Российской Федерации, непосредственно подчиненным главнокомандующему Воздушно-космическими силами и предназначен для осуществления в установленном порядке научно-исследовательской деятельности по проведению поисковых научных исследований и образовательной деятельности по реализации дополнительных профессиональных программ в области подготовки авиационного персонала государственной авиации.
За время существования в Центре освоены все типы вертолетов, стоящие на вооружении армейской авиации Военно-воздушных сил России: Ми-6, Ми-8Т, Ми-8МТ, Ми-8МТВ-1, Ми-8МТВ-2, Ми-8МТВ-3, Ми-8МТВ-5-1, Ми-8МТКО, Ми-8АМТШ, Ми-8АМТШ-В, Ми-8АМТШ-ВА, Ми-8АМТШ-ВН, Ми-8МТВ-5М, Ми-14, Ми-24Д, Ми-24В, Ми~24П, Ми-24Р, Ми-24К, Ми-24ВО, Ми-24ПН, Ми-35М, Ми-26, Ми-26Т, Ми-26Т2В, Ми-28Н, Ми-28УБ, Ми-28НМ, Ка-27, Ка-29, Ка-50, Ка-52, Ка-52М, АНСАТ-У.
В 1992 г. из летчиков Центра была сформирована единственная в мире пилотажная группа на боевых вертолетах «Беркуты». На протяжении многих лет пилотажная группа успешно демонстрирует всему миру мощь российской авиации, маневренные возможности отечественной вертолетной техники и мастерство летчиков.
Пилоты Центра выполняли важные государственные задачи, как на территории страны (ликвидация аварии на Чернобыльской АЭС, участие в контртеррористической операции на Северном Кавказе), так и за ее пределами в 30 странах мира (в составе миротворческих сил ООН: в Кампучии, Анголе, Таджикистане, Югославии, Сьерра-Леоне, Судан, Чад; в миротворческих миссиях в республике Афганистан).
С 2015 г. личный состав Центра участвует в военной операции по борьбе с международным терроризмом в Сирийской Арабской Республике, а с 2022 г. - в специальной военной операции по защите Донецкой Народной Республики и Луганской Народной Республики на Украине.
В Центре воспитано и подготовлено: 6 Героев Российской Федерации (генерал-майор Воробьев Борис Алексеевич, полковник Новиков Алексей Иванович, полковник Рудых Александр Витальевич, полковник Клещенко Василий Петрович (посмертно), подполковник Тарасов Алексей Валерьевич (посмертно), подполковник Карамышев Александр Викторович), 1 Заслуженный военный летчик СССР, 29 заслуженных военных летчиков Российской Федерации, 4 заслуженных военных штурмана Российской Федерации, 4 заслуженных военных специалистов Российской Федерации, 64 летчика-снайпера.
Более 1000 военнослужащих центра награждены орденами и медалями Российской Федерации.
С 2013 года по настоящее время начальником 344 ГЦБП и ПЛС МО РФ является Заслуженный военный летчик России, командир пилотажной группы «Беркуты», полковник Попов Андрей Фридрихович.